El calamar de Humboldt: el cefalópodo oportunista (II). Biología, fisiología y ecología

Por Fernando Ángel Fernández-Álvarez

Ryan Institute y School of Natural Sciences, National University of Ireland Galway, Irlanda.

 “Soy un zoólogo especializado en el estudio de cefalópodos, actualmente centrado en el estudio de la filogenia y filogeografía de calamares oceánicos gracias al soporte del Irish Research Council (G OIPD/2019/460). Combino mis actividades investigadoras con mi pasión: darle la turra a todo el mundo con calamares, gusanejos, cangrejos, gatitos… Puedes leer sobre cefalópodos y otros invertebrados en mi cuenta de Twitter, @cefafalopodo.”
El calamar de Humboldt es una especie que despierta gran expectación entre el público, así como un elevado interés comercial. Ambas cosas están relacionadas con el tamaño, la elevada tasa de crecimiento y la extrema voracidad de esta especie, que le permiten pasar de los escasos milímetros cuando nacen hasta más de dos metros de longitud total en menos de dos años de vida. Sin embargo, esta especie tiene numerosas características sorprendentes de su ciclo de vida que mucha gente no conoce: como que durante sus primeros días ni siquiera es un voraz depredador o que pueden modular su longevidad y su tamaño en función de las condiciones ecológicas. Este trabajo está basado en tres entregas, en las que podrás ir descubriendo las singulares características que hacen al calamar de Humboldt uno de los cefalópodos más estudiados. Puedes leer la primera parte aquí.

Ciclo de vida

Los recién nacidos de calamares ommastréfidos están entre los más pequeños dentro del grupo de los cefalópodos, con una longitud de manto (ML) de 1-2 mm (Villanueva et al., 2016). A pesar de ser el gigante dentro de su familia, el recién nacido del calamar de Humboldt, con su 1.1 mm de ML, es la más pequeña entre las paralarvas de ommastréfidos descritas a día de hoy. Al igual que el resto de los ommastréfidos, la paralarva del protagonista de este artículo (Figura 4) presenta una morfología singular, que permite diferenciarla fácilmente de las paralarvas de otras familias de cefalópodos y que recibe el nombre de rhynchoteuthion. La característica que llama la atención de forma inmediata es la fusión de los dos tentáculos en una probóscide, rematada en 8 ventosas y cuya función sigue siendo un misterio (Fernández-Álvarez et al., 2017). Además, las paralarvas de esta familia nacen con ciertas características subdesarrolladas con respecto a los recién nacidos de otros cefalópodos, como los brazos, los sistemas respiratorio, digestivo y nervioso, y el pico (Shigeno et al., 2001). Cuando las paralarvas de los calamares ommastréfidos crecen hasta alcanzar unos ~4-6 mm de ML, se producen drásticos cambios en la morfología de estos caracteres morfológicos, unidos al inicio de la separación de la probóscide en los tentáculos (Shea, 2005), alcanzando un nivel de desarrollo más similar a los recién nacidos de otras familias de cefalópodos (Shigeno et al., 2001).
 

Figura 4. Paralarva de Dosidicus gigas de 0,69 mm de longitud de manto e identificada molecularmente; nótese que el tamaño de la larva es menor del que tenía en vida debido a la contracción sufrida durante la fijación. La presencia de una única ventosa en los pares de brazos I y II indica que esta paralarva probablemente sea recién nacida. © Fernando Á. Fernández-Álvarez.
Estudios basados en incrementos diarios de estatolitos sugieren que la edad máxima del calamar de Humboldt es de 2 años y 7 meses (Rosa et al., 2013). Teniendo en cuenta su diminuto tamaño al nacer (1,1 mm de ML) y el impresionante tamaño máximo que pueden alcanzar (1200 mm de ML), sólo hay una explicación posible: ¡estos animales crecen tremendamente rápido! La tasa de crecimiento mensual estimada es de 80 mm/mes durante su fase paralarvaria. En otras palabras: una paralarva que al nacer tiene 1.1 mm de ML, en un mes es ¡¡¡casi 80 veces más grande!!! Estimaciones del crecimiento de fases ontogenéticas posteriores muestran tasas de unos 60 mm/mes y, mediante experimentos de marcaje y recaptura (Markaida et al., 2005), se ha confirmado que los ejemplares grandes son capaces de crecer 1 mm/día. Esta impresionante capacidad para crecer rompe todos los records entre los cefalópodos.
Como ya se ha comentado, el calamar de Humboldt presenta tres morfotipos que se diferencian en el tamaño que alcanzan cuando maduran sexualmente. Estos morfotipos habitualmente están segregados geográficamente, siendo el morfotipo pequeño más abundante en la región ecuatorial y los morfotipos grandes en los extremos norte y sur de su área de distribución. Los individuos del morfotipo pequeño, más que ser el resultado de una menor tasa de crecimiento, son el resultado de un acortamiento de su longevidad: mientras que los individuos grandes tienen una esperanza de vida de 1,5 a 2 años, los individuos del morfotipo pequeño viven sólo unos 6 meses (Hoving et al., 2013). Esta plasticidad fenotípica sobre la maduración sexual parece estar controlada por la temperatura del agua durante las primeras fases de su ciclo vital, siendo críticas durante los primeros meses de vida (Arkhipkin et al., 2015b). Además de esta segregación espacial, en el Golfo de California también se ha demostrado que bajo circunstancias desfavorables relacionadas con los ciclos ecológicos de El Niño, las poblaciones dejan de crecer y se reproducen a tallas pequeñas (Hoving et al., 2013). Probablemente, esto se debe a la baja disponibilidad de presas con alto contenido energético (anchoas) y al pasar a una dieta fundamentalmente basada en krill y pterópodos, presas con muy bajo contenido energético (Portner et al., 2019). Esta situación puede prolongarse durante años, hasta que las condiciones vuelven a ser favorables y el calamar crece a grandes tallas. Obviamente, esto tiene un gran efecto sobre los pescadores que viven de explotar este recurso pesquero.

Reproducción

Debido al carácter oceánico del calamar de Humboldt, nuestro conocimiento sobre la biología reproductiva de la especie presenta importantes lagunas. Por ejemplo, lo que sabemos sobre la cópula de la especie se basa principalmente en observaciones oportunísticas (e. g., Nigmatullin et al., 2001; Gilly et al., 2006a). Al igual que en la mayoría de los cefalópodos, durante la cópula el macho transfiere con un brazo especializado (el hectocotilo, Figura 5) los espermatóforos a la hembra. Los espermatóforos son estructuras complejas que almacenan el esperma y tienen un mecanismo ejaculatorio que lo implanta en los tejidos de la hembra, mecanismo conocido como la reacción espermatofórica. Se trata de un abrupto mecanismo osmótico mediante el cual el espermatóforo libera el paquete de esperma (conocido como espermatangio). Se ha sugerido que las cópulas de D. gigas ocurren principalmente de noche, cerca de la superficie y en una posición cabeza-con-cabeza. La presencia de espermatangios en el área bucal de las hembras copuladas (e. g., Fernández-Álvarez et al., 2018a) es congruente con dicha hipótesis. Es interesante destacar que los machos pueden también presentar señales de cópulas. Estas cópulas ocurren entre machos maduros del mismo tamaño que las hembras que muestran signos de cópulas (Hoving et al., 2019), lo que sugiere que el sistema de apareamientos en este calamar es promiscuo y que la señal que utilizan para decidir si copular o no con otro congénere es el tamaño.
 

Figura 5. Aparato reproductor (A) y brazo ventral derecho hectocotilizado (B y C, visiones dorsal y ventral, respectivamente) de un macho maduro sexualmente de Dosidicus gigas. Puedes ver una imagen de los espermatóforos de calamares ommastréfidos aquí. © Fernando Á. Fernández-Álvarez.

Las hembras del calamar de Humboldt están provistas de entre 70 y 150 receptáculos seminales en la membrana oral (Jereb & Roper, 2010; Figura 6B-G). Los receptáculos seminales de D. gigas recuerdan externamente a una especie de volcán que emerge de la membrana oral (Figura 6G). Por dentro está formado por hasta 10 cámaras de fondo ciego y rodeadas de musculatura, cuya salida converge en dos poros en la parte apical del mismo, conectando las cámaras con el medio externo. Dado que los receptáculos seminales de la hembra y los espermatangios depositados por el macho no entran en contacto físico, el mecanismo de transmisión del esperma entre ambas estructuras ha sido un misterio hasta hace poco. La figura 6 representa cómo el esperma es translocado desde una estructura a la otra. Los espermatozoides son expulsados del espermatangio a través de su poro apical (Figura 6D) y, de forma autónoma y dirigida, nadan sobre la superficie  de la membrana oral de la hembra (que está expuesta al medio externo), reptan sobre la superficie externa del receptáculo seminal (Figura 6E) y se introducen dentro de las cámaras del mismo, donde quedan almacenados en su superficie basal (Figura 6F). Se ha detectado esperma almacenado en hembras muy jóvenes, que aún estaban inmaduras sexualmente, lo cuál sugiere que estas hembras son capaces de almacenar esperma viable durante una parte significativa de su ciclo vital. Además, las hembras maduras a veces también están copuladas, lo cual sugiere un sistema de apareamiento promiscuo con un prolongado periodo de cópula en las hembras. Por tanto, las puestas de este calamar seguramente tengan paternidad múltiple. Aunque se suele asumir que esto es lo habitual en cefalópodos (e.g., Quinteiro et al., 2011; Morse et al., 2018; Ylitalo et al., 2019; López-Galindo et al., 2019), recientemente se ha observado que las hembras del calamar oceánico Watasenia scintillans (Berry, 1911) principalmente produce huevos cuyo padre es un único macho (Sato et al., 2019).
 

Figura 6. El “viaje” del esperma del calamar de Humboldt. (A) Posible cópula entre dos ejemplares de Dosidicus gigas; la superficie del mar está indicada con la línea discontínua (adaptado de Gilly et al., 2006a). (B) Visión oral del área bucal de una hembra, mostrando la posición de los receptáculos seminales y de los espermatangios implantados por los machos. (C) Diagrama de una porción de la membrana bucal ilustrando cómo se mueven los espermatozoides desde los espermatangios a los receptáculos seminales. (D) Fotomicrografía de microscopía electrónica de barrido (SEM) del extremo apical de un espermatangio liberando fluido seminal. (E) Fotomicrografía SEM de la superficie de un receptáculo seminal mostrando un grupo de espermatozoides entrando a través del poro del receptáculo. (F) Sección longitudinal de la parte basal de un receptáculo seminal mostrando cabezas de espermatozoides dirigidas hacia el epitelio basal del receptáculo. (G) Fotomicrografía SEM mostreando una visión lateral de un receptáculo seminal de una hembra que acaba de producir una masa de huevos (Figura 2B). (H) Detalle del área indicada en la sufigura G), mostrando espermatozoides con las cabezas dirigidas hacia el medio externo. Abreviaturas: bm, membrana oral; ch, cromatóforo; sf, fluido seminal; sh, cabeza(s) de espermatozoide(s); sp, espermatozoide; sr, receptáculo seminal; st, espermatangio. Subfigura C ©  José María Anguita. Subfiguras B, D-H © Fernando Ángel Fernández-Álvarez.
 
Cuando las hembras del calamar de Humboldt liberan una puesta (Figura 2), el esperma de los receptáculos seminales abandona los mismos y fecunda los huevos. Recientemente, Yamamoto et al. (2019) han descrito cómo las hembras del calamar ommastréfido Todarodes pacificus (Steenstrup, 1880) producen masas de huevo y liberan el esperma. Las hembras producen una masa gelatinosa de huevos, introducen los huevos dentro y luego eyectan filamentos de esperma dentro de la masa, donde la fecundación se produce. Dado que los ommastréfidos tienen numerosos receptáculos seminales (cada uno de ellos equipado con hasta 10 cámaras), es posible que sean capaces de influenciar la paternidad de la descendencia hacia un fenotipo deseado eligiendo qué receptáculos o qué cámaras liberan el esperma durante la puesta. Este mecanismo, aunque parezca propio de ciencia ficción, está descrito para otros animales y es conocido como decisión críptica de la hembra sobre la paternidad (cryptic female choice, en inglés).
La fecundidad potencial de hembra de D. gigas puede alcanzar los 18-21 millones de oocitos y está correlacionada con el tamaño de la hembra: las hembras grandes producen más huevos que las pequeñas (Nigmatullin & Markaida, 2009). El valor máximo estimado, unos 32 millones de oocitos, es el máximo valor conocido para ninguna especie de cefalópodo. Pero eso no quiere decir que una hembra vaya a depositar 32 millones de huevos en una única tanda. De hecho, estimaciones del número de huevos en una masa de huevos van de 600.000 a 2.000.000 de huevos en las masas de hembras del morfotipo grande (Staaf et al., 2008) a los 17.000-19.000 de las hembras del morfotipo pequeño (Birk et al., 2017). Basándose en la fecundidad potencial del hembras inmaduras y en el número de oocitos de los oviductos (Figura 2A) de las hembras maduras, Nigmatullin & Markaida (2009) llegaron a la conclusión de que una hembra de esta especie produce unas 8-12 puestas al final de su ciclo vital. A excepción de los nautilos (Boyle & Rodhouse, 2005) y los calamares vampiro (Hoving et al., 2015), todos los cefalópodos mueren al finalizar su único periodo reproductor. En algunos cefalópodos, se producen fenómenos de mortalidad masiva tras el desove y se sabe que pueden representar un importante aporte de nutrientes a las comunidades bentónicas (Hoving et al., 2017). Dado el modo en que los calamares de Humboldt se juntan de forma masiva para reproducirse, es posible que tengan un gran impacto en la transferencia de nutrientes y energía desde la columna de agua a las comunidades bentónicas.

Alimentación

A pesar de D. gigas pudiese ser considerada la especie de calamar más estudiada del siglo XXI, la dieta de las fases tempranas de su desarrollo no se ha descrito hasta hace muy poco. El contenido estomacal de las paralarvas de Dosidicus gigas estudiadas mediante métodos tradicionales sólo ha mostrado material no identificable morfológicamente (Camarillo-Coop et al., 2013). Mediante el uso de métodos moleculares, Fernández-Álvarez et al. (2018b) concluyeron que la dieta de las paralarvas de calamares ommastréfidos consta de materia particulada en suspensión. Cuando las paralarvas de ommastréfidos alcanzan unos 3-5 mm de ML, empiezan a aparecer restos de crustáceos y cefalópodos en su contenido estomacal (Uchikawa et al., 2009; Vidal & Haimovici, 1998). Esto coincide con el desarrollo rápido los brazos y del sistema nervioso, evidenciando la transición de una primera dieta suspensívora a una depredación activa. Este cambio ontogenético es una característica única de los calamares ommastréfidos entre los cefalópodos depredadores y una de las posibles razones del éxito ecológico de esta familia en aguas oceánicas (Fernández-Álvarez et al., 2018b).

La dieta de juveniles y subadultos se basa en pequeños crustáceos, peces, cefalópodos, pterópodos, bivalvos y poliquetos (Camarillo-Coop et al., 2013). De adultos, la mayor parte de su dieta se basa en especies de peces, como los peces linterna y la sardina californiana (Jereb & Roper, 2010). La depredación  sobre esta última especie puede ser elevada, llegando a tener efectos sobre su pesquería. Sin embargo, el calamar de Humboldt tiene una enorme plasticidad a la hora de alimentarse, de modo que se adapta a las presas disponibles en el lugar donde está (Jereb & Roper, 2010; Rosa et al, 2013). Por ejemplo, se ha constatado que durante los años en los que se registran altas temperaturas en el Golfo de California y las presas de alto contenido energético se vuelven menos disponibles, estos calamares son capaces de empezar a depredadar sobre pesas con un menor contenido energético, como pterópodos y krill (Portner et al., 2019), unido a otros cambios en su estrategia de vida.

 

Vídeo 2. Varios calamares de Humboldt (Dosidicus gigas) se alimentan de peces linterna en la Bahía de Monterey, California. © Monterey Bay Aquarium Research Institute (MBARI).

Durante la expansión de la especie hacia el norte a lo largo de la costa oeste del continente americano que ocurrió durante la primera década del siglo XXI (Rosa et al., 2013), se constató en animales barados en la costa de Vancouver que el componente principal de su dieta en esa área eran sardinas y arenques (Braid et al., 2012). Además de esto, se encontraton cosas inesperadas, como la presencia de fanerógamas marinas, kelp, cuerdas y plásticos. La presencia de plásticos en la dieta de esta especie también ha sido constatada en un 12 % de los estómagos de D. gigas desembarcados en Ecuador (Rosas-Luis, 2016), a pesar de tratarse de una especie que vive en ambientes oceánicos. Dado que D. gigas es una importante presa para numerosas especies de megafauna del Pacífico, seguramente estos plásticos acaben acumulándose en la cadena trófica. Sirvan estos dos estudios como ejemplo sobre las consecuencias que tiene la contaminación que genera nuestro modo de vida sobre la vida silvestre.

Depredadores

Debido a su gran tamaño y a la elevada biomasa que esta especie representa en la columna de agua, esta especie representa un importante recurso trófico para numerosas especies de depredadores, como leones marinos, odontocetos y grandes peces pelágicos, como marlines, túnidos, peces espada y tiburones (Jereb & Roper, 2010). En los contenidos estomacales de cachalotes (Physeter macrocephalus Linnaeus, 1758) varados entre Perú y Chile, el calamar de Humboldt representaba la segunda especie más importante en términos de peso. De hecho, en primavera y verano dentro de el área de distribución de esta especie de calamar se considera que los cachalotes depredan preferentemente sobre D. gigas, llegando a consumir una cantidad estimada entre 6,7 y 20,1 millones de toneladas al año. Davis et al. (2007) registraron la actividad y la profundidad de cachalotes y calamares de Humboldt en el mismo área y el mismo periodo de tiempo y descubrieron que los cachalotes hacían inmersiones de 15-35 minutos a profundidades de 100-500, coincidiendo en gran medida con el rango batimétrico de su snack favorito, dado que D. gigas se encuentra entre los 200 y 400 m durante el día y aproximadamente la mitad de la noche.
Es importante destacar que el canibalismo también ha sido registrado frecuentemente en el calamar de Humboldt. Durante la pesca de esta especie es frecuente que individuos ataquen a ejemplares enganchados a las poteras. Sin embargo, es difícil discernir si este efecto es componente natural de la dieta de la especie o es sólo un artefacto inducido por la pesquería (Markaida & Sosa-Nishizaki, 2003; Ibarra-García et al., 2014). Cabe destacar que un alto grado de canibalismo sí que ha sido registrado en observaciones in situ de otras especies de calamares oceánicos (Hoving & Robison, 2016).

Migraciones verticales y horizontales

Al igual que el resto de los miembros de su familia, el calamar de Humboldt desarrolla migraciones verticales diarias que pueden exceder los 1000 m. De día suele encontrarse a profundidades de más de 250 m, mientras que de noche puede encontrarse en cualquier parte: desde la profundidades mesopelágicas hasta casi la superficie (Rosa et al., 2013). En la  costa pacífica americana, en las profundidades meso y batipelágicas (de los 250 a los  1000 m de profundidad, donde D. gigas se mueve durante las horas diurnas) se encuentra la zona permanente del mínimo de oxígeno. Se trata de un estrato de la columna de agua en la concentración de oxígeno se encuentra en valores mínimos, a veces cercanos a 0. Esto se debe a la presencia de corrientes que acumulan aguas pobres en oxígeno, en combinación con la respiración bacteriana de la materia orgánica que precipita. Estas condiciones anóxicas dificultan y/o impiden la respiración de aquellos animales con altas demandas respiratorias. A pesar de su rápido metabolismo y de su modo de vida activo, D. gigas es capaz de mantenerse en la zona del mínimo de oxígeno durante más de 9 horas, para lo cual suprime su metabolismo aerobio y realiza cambios en su forma de nadar. Permanecer en la zona del mínimo de oxígeno permite a esta especie ocultarse de depredadores que carecen de adaptaciones fisiológicas que les permitan resistir la hipoxia y, a la vez, depredar sobre los animales lentos que viven en este estrato (Gilly et al., 2006b). Muchos otros superdepredadores de la zona (leones marinos, atunes y marlines, por ejemplo) penetran de la zona del mínimo de oxígeno, probablemente para alimentarse de presas lentas, pero el perfil de sus incursiones es en forma de sierra: se introducen y salen rápidamente, para evitar la asfixia en condiciones hipóxicas. Algunos de estos depredadores depredan sobre D. gigas en la zona del mínimo de oxígeno durante dichas inmersiones. Aunque durante la  noche este calamar se encuentra en aguas por encima de los 100 m siguiendo a los organismos nectónicos de los que se alimenta, su comportamiento cerca de la superficie es variable y evita las aguas por encima de los 23 ºC, probablemente debido a la aceleración de su metabolismo que estas temperaturas producen (Rosa et al., 2013).
Cada cierto número de años, en el Pacífico ecuatorial se produce una importante oscilación de los parámetros meteorológicos con consecuencias globales. Afecta a la distribución y abundancia de múltiples especies, teniendo consecuencias importantes sobre la pesquerías del Pacífico. Se trata de un fenómeno muy bien estudiado, conocido como el fenómeno de El Niño-Oscilación del Pacífico Sur. Durante el fenómeno de El Niño en 1997-1998, masas de agua cálidas fueron desplazadas hacia el norte del Pacífico, alcanzando las costas de California y Oregón. Bajo estas condiciones climáticas, se produjo una expansión importante del área de distribución de D. gigas hacia el norte, siendo reportado en algunos estados de Estados Unidos de América por primera vez, e incluso siendo capturado en grandes cantidades en las costas de California. Esto no pasó desapercibido para muchas empresas, que ofrecían viajes de pesca para capturar estos animales en algunos puertos de California. Incluso llegaron a aparecen en aguas tan al norte como en Alaska durante el evento del Niño 2002-2006 (Rosa et al. 2013). Este tipo de migraciones producen efectos muy serios en las nuevas áreas colonizadas, como lo son los efectos sobre las poblaciones de algunas de sus presas, algunas de elevado interés pesquero, como es el caso de la merluza del Pacífico (Jereb & Roper, 2010).
A pesar de presentar sub-poblaciones separadas por las corrientes ecuatoriales en ambos hemisferios, la información poblacional aportada por datos moleculares indica que existe una somera interrupción del flujo genético entre ambos hemisferios (e.g., Staaf et al., 2010), aunque dicha interrupción no es suficiente para producir un importante aislamiento reproductor y se pueden apreciar variantes genéticas característica de uno u otro hemisferio mezcladas. Dicho en otras palabras: probablemente debido al efecto aditivo de la tremenda capacidad de migración de los individuos adultos de la especie junto con la capacidad dispersiva de sus pequeñas paralarvas plantónicas, las sub-poblaciones de ambos hemisferios se mezclan y reproducen entre ellas, aún a pesar de las importantes corrientes ecuatoriales que las separan.
Durante los fenómenos de extensión del rango geográfico de la especie hacia el Pacífico Norte, se observaron fenómenos de varamientos masivos de calamares de Humboldt. Se ha observado que los calamares nadan erráticamente hacia la costa y allí mueren. Se ha propuesto que estos “suicidios” tienen que ver con acumulación de toxinas debidas a las mareas rojas. El estudio de Braid et al. (2012) encontró la presencia de ciertas toxinas  producidas por bacterias en los estómagos de unos calamares de Humboldt que vararon en las costas de Vancouver en 2009. Las principales presas que encontraron en sus estómagos fueron sardinas y arenques de Pacífico, que se sabe que acumulan dichas toxinas.

Vídeo 3. Varios eventos de varamiento masivo de calamar de Humboldt.
  Puedes leer la siguiente entrega sobre el calamar de Humboldt aquí...

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